The impaired barrier function of the cuticle triggers russeting

Abstract

Abstract

Russeting is a physiological disorder that occurs in several economically important crops. Among these, apple is a prominent case. Previous studies on the etiology of russeting in apple indicate that (1) moisture and wounding are common inducers of russeting; (2) russeting is associated with cuticular microcracking; and (3) the early stage of fruit development is more susceptible to russeting than the later stages. However, the initial events of russeting remain unknown. To elucidate the etiology of russeting, the objectives of the present study were to investigate: (1) the effect of prolonged surface moisture on apple fruit; (2) the sequence of events during exposure to surface moisture and after its removal; (3) the similarity between the events caused by wounding and moisture and their resulting periderm; (4) the initial processes of russeting using a transcriptomic approach; (5) the potential role of atmospheric oxygen (O2) in russeting.

Exposure of young apple fruit to surface moisture for 12 days (d) induced microcracking, increased water loss, and led to russeting. Using the same exposure technique, moisture- induced periderm was found to be biphasic: a periderm initiated only after moisture removal (Phase II) and required at least 6 d of exposure (Phase I) to change cuticle properties to form an impaired barrier and induce russeting. The moisture-induced and wound periderm shared similarities in their initiation at the histological level, the initial expression pattern of several lignin, suberin, cutin and wax-related genes and the chemical constituents at fruit maturity. Additional phase-specific expression profiles of the moisture-induced periderm are revealed by transcriptome. Further efforts were made to establish detached fruit systems in young apple and tomato fruit to study the role of O2 in russeting under anoxia. Unfortunately, the apple system failed due to various problems, but a promising tomato system, which behaved similarly to the attached fruit was later used for this purpose. The exclusion of O2 successfully prevented the formation of a wound periderm. This was demonstrated by the absence of a periderm after 8 d of wounding and the suppression of selected suberin and lignin-related genes.

In conclusion, the results of the present study provide evidence that an impaired barrier caused by microcracking triggers the process of russeting. This triggering is O2-dependent.

Zusammenfassung

Die Berostung ist eine physiologische Störung, die bei mehreren wirtschaftlich relevanten Kulturpflanzen auftritt. Unter diesen ist der Apfel ein bekanntes Beispiel. Frühere Studien zur Ätiologie der Berostung zeigen, dass (1) Feuchtigkeit und Verwundung häufig zu Berostung führen, (2) Berostung mit Mikrorissen in der Kutikula assoziiert ist und (3) das frühe Fruchtentwicklungsstadien anfälliger für Berostung sind als spätere Stadien. Die auslösenden Prozesse sind jedoch unbekannt. Um die Ätiologie der Berostung aufzuklären, waren die Ziele der Studie die Untersuchung folgender Prozesse: (1) die Auswirkungen anhaltender Oberflächenfeuchtigkeit auf Apfelfrüchte; (2) die Abfolge der Ereignisse während der Einwirkung von Oberflächenfeuchtigkeit und nach deren Entfernung; (3) die Ähnlichkeit zwischen den durch Verwundung und Feuchtigkeit erzeugten Periderm; (4) die anfänglichen Prozesse der Berostung unter Verwendung eines transkriptomischen Ansatzes; (5) die mögliche Rolle von Luftsauerstoff (O2) bei der Berostung.

Die Exposition junger Apfelfrüchte gegenüber Oberflächenfeuchtigkeit für 12 Tage führte zu Mikrorissen, erhöhtem Wasserverlust und zur Berostung. Unter Verwendung derselben Expositionstechnik wurde festgestellt, dass die feuchtigkeitsinduzierte Berostung in zwei Phasen abläuft: Peridermbildung begann nach dem Entfernen der Feuchtigkeit (Phase II) und erforderte mindestens 6 Tage Exposition (Phase I), um die Barriereeigenschaften der Kutikula zu verändern und Berostung zu induzieren. Periderm induziert durch Oberflächenfeuchtigkeit sowie Verwundung ähnelten sich in ihrer Initiierung auf histologischer Ebene, dem Expressionsmuster von Lignin-, Suberin-, Cutin- und Wachs-assoziierten Genen und den chemischen Bestandteilen zur Fruchtreife. Transkriptomanalysen zeigten phasenspezifische Expressionsprofile während der Entwicklung der Berostung durch Oberflächenfeuchte auf. Abgetrennte Apfel- und Tomatenfrüchte wurden genutzt um die Rolle von O2 bei der Berostung unter Anoxie zu untersuchen. Berostung in abgetrennten Tomaten und an der Pflanze verhielten sich ähnlich, jedoch nicht bei Äpfeln. Weitere Analysen in Tomaten zeigten, dass der Ausschluss von O2 die Bildung eines Wundperiderms verhinderte. Dies wurde durch das Fehlen eines Periderms 8 Tage nach Verwundung und durch die Unterdrückung ausgewählter Suberin- und Lignin-assoziierter Gene nachgewiesen.

Zusammenfassend belegen die Ergebnisse der vorliegenden Studie, dass eine gestörte Barriere, die durch Mikrorisse verursacht wird, den Prozess der Berostung auslöst. Diese Auslösung ist O2 abhängig.